John McCone bước vào Cục Tình báo trung ương Mỹ (CIA) với tư cách là một người ngoài ngành. Ông được đào tạo về công nghiệp, kỹ thuật nhưng lại được chỉ định thay thế ông Allen Dulles làm giám đốc CIA từ tháng 11/1961. Ông Dulles khi đó đã bị Tổng thống John F. Kennedy (JFK) cách chức sau sự kiện Vịnh Con lợn.